Lancée en 1996, la Nintendo 64 marque le passage au jeu vidéo en 3D polygonale et révolutionne le jeu de plateforme avec Super Mario 64, considéré comme l'un des jeux les plus influents jamais créés. Son processeur 64 bits et sa manette inédite — avec le stick analogique central — redéfinissent les standards d'interaction.
The Legend of Zelda: Ocarina of Time, sorti en 1998, est régulièrement cité comme le meilleur jeu vidéo de l'histoire. La N64 excelle aussi dans le jeu multijoueur local avec GoldenEye 007 et Mario Kart 64. Son choix de conserver les cartouches face au CD-ROM est controversé mais assure des temps de chargement nuls. Vendue à 33 millions d'unités, elle forge une génération entière de joueurs.